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　　2024年11月(yue)1日，南(nan)方科(ke)技大(da)學(xue)生命科(ke)學(xue)學(xue)院講席教授郭紅衛課(ke)題組在(zai)頂級學(xue)術(shu)期刊 Science 發表題為“A cytoplasmic osmosensing mechanism mediated by molecular crowding-sensitive DCP5”的研究論(lun)文，揭(jie)示了植物細胞質中由大(da)分(fen)子擁擠敏感蛋白 DCP5 介導的滲透(tou)脅迫感知(zhi)與適應的新機制。

　　位于細(xi)(xi)胞膜內(nei)外的(de)(de)(de)水分(fen)子(zi)(zi)因膜兩側存(cun)在(zai)滲透壓梯度(du)(du)而自(zi)發遷移的(de)(de)(de)現象被稱為滲透作用(yong)。細(xi)(xi)胞伴(ban)水而生(sheng)，因此(ci)，經常面臨細(xi)(xi)胞內(nei)外滲透壓不平(ping)衡的(de)(de)(de)挑戰(zhan)，即滲透脅迫(po)。為了維持(chi)自(zi)身形(xing)態和適宜的(de)(de)(de)含(han)水量，細(xi)(xi)胞必須具備感知(zhi)并適應各種(zhong)環(huan)(huan)境(jing)滲透脅迫(po)的(de)(de)(de)能力。這些(xie)能力對于根細(xi)(xi)胞等直接暴露于自(zi)然(ran)環(huan)(huan)境(jing)中的(de)(de)(de)植(zhi)物(wu)細(xi)(xi)胞來說尤為重要，因為固著生(sheng)活的(de)(de)(de)植(zhi)物(wu)經常面臨由干旱、洪(hong)澇、高鹽(yan)和極端溫度(du)(du)等導(dao)致的(de)(de)(de)滲透脅迫(po)，并缺乏類似(si)動(dong)物(wu)由皮膚、外骨骼及內(nei)環(huan)(huan)境(jing)等構成(cheng)的(de)(de)(de)滲透保護屏障。據(ju)統計，全球每年(nian)因各種(zhong)與滲透脅迫(po)相(xiang)伴(ban)而生(sheng)的(de)(de)(de)自(zi)然(ran)災害所造成(cheng)的(de)(de)(de)農作物(wu)損失超過總產(chan)量的(de)(de)(de)一(yi)半。因此(ci)，深刻理解(jie)植(zhi)物(wu)細(xi)(xi)胞感知(zhi)和適應環(huan)(huan)境(jing)滲透脅迫(po)的(de)(de)(de)分(fen)子(zi)(zi)機制具有極其重要的(de)(de)(de)理論價值(zhi)和現實(shi)意義(yi)。

　　當(dang)細胞(bao)暴露(lu)于滲(shen)透(tou)(tou)脅迫環境(jing)中時，其體(ti)積由于水分快速(su)進出(chu)細胞(bao)而(er)(er)發(fa)生明顯變(bian)化(hua)。體(ti)積變(bian)化(hua)進而(er)(er)引(yin)發(fa)一(yi)系列可被細胞(bao)感(gan)知(zhi)(zhi)的(de)(de)(de)物(wu)理(li)化(hua)學信號(hao)。例(li)如(ru)，細胞(bao)膜上因體(ti)積變(bian)化(hua)導(dao)致的(de)(de)(de)張力變(bian)化(hua)可以(yi)通(tong)(tong)過激活(huo)跨(kua)膜的(de)(de)(de)機械力敏感(gan)型離(li)子通(tong)(tong)道(包括PIEZO, OSCA/TMEM63及MSL家(jia)族成(cheng)員)介導(dao)快速(su)的(de)(de)(de)鈣(gai)離(li)子內流，從而(er)(er)觸發(fa)細胞(bao)內部的(de)(de)(de)滲(shen)透(tou)(tou)信號(hao)轉導(dao)及適應(ying)反應(ying)。這一(yi)途徑一(yi)度(du)被認為(wei)是細胞(bao)感(gan)受滲(shen)透(tou)(tou)脅迫的(de)(de)(de)唯一(yi)機制。然而(er)(er)，體(ti)積變(bian)化(hua)帶來(lai)的(de)(de)(de)影響并(bing)不(bu)僅限于膜張力的(de)(de)(de)改變(bian)，如(ru)高(gao)滲(shen)脅迫導(dao)致的(de)(de)(de)細胞(bao)收(shou)縮(suo)就(jiu)能顯著地增加細胞(bao)內部大分子的(de)(de)(de)擁(yong)擠程度(du)。因此，滲(shen)透(tou)(tou)脅迫感(gan)知(zhi)(zhi)能否在細胞(bao)的(de)(de)(de)其他位置通(tong)(tong)過機械力門(men)控通(tong)(tong)道以(yi)外的(de)(de)(de)新型感(gan)受器蛋白(bai)以(yi)與膜張力感(gan)知(zhi)(zhi)不(bu)同的(de)(de)(de)機制實(shi)現，已成(cheng)為(wei)一(yi)個有(you)(you)待(dai)回(hui)答且非常(chang)有(you)(you)趣的(de)(de)(de)科學問題。

　　郭紅衛團隊在(zai)研(yan)究(jiu)擬南芥 RNA 降解相(xiang)(xiang)關(guan)蛋(dan)白的(de)過(guo)程(cheng)中(zhong)，意外觀(guan)察(cha)到原(yuan)本(ben)均勻分(fen)散在(zai)細胞(bao)(bao)質(zhi)中(zhong)的(de) Decapping 5 (DCP5) 蛋(dan)白會在(zai)植(zhi)物暴露于高(gao)滲(shen)脅迫(po)后(hou)迅(xun)速(su)發(fa)生凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)，形成(cheng)大量類似于液(ye)滴的(de)凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)體(ti)(ti)(ti)。該凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)現(xian)象(xiang)與細胞(bao)(bao)體(ti)(ti)(ti)積(ji)因失水而縮小的(de)趨勢(shi)高(gao)度相(xiang)(xiang)關(guan)，當細胞(bao)(bao)體(ti)(ti)(ti)積(ji)重新恢(hui)復或高(gao)滲(shen)脅迫(po)撤去之后(hou)，這(zhe)些凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)體(ti)(ti)(ti)又逐(zhu)步分(fen)散消(xiao)失。DCP5 迅(xun)速(su)、可逆的(de)凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)行為以及 DCP5 凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)體(ti)(ti)(ti)的(de)液(ye)體(ti)(ti)(ti)性質(zhi)暗(an)示該凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)現(xian)象(xiang)很可能由蛋(dan)白質(zhi)的(de)液(ye)液(ye)相(xiang)(xiang)分(fen)離 (liquid-liquid phase separation, LLPS) 所(suo)介導。研(yan)究(jiu)人員(yuan)通過(guo)相(xiang)(xiang)關(guan)實驗證實，DCP5 的(de)確具有相(xiang)(xiang)分(fen)離的(de)能力，可在(zai)體(ti)(ti)(ti)內及體(ti)(ti)(ti)外的(de)大分(fen)子擁擠(ji)環境中(zhong)發(fa)生相(xiang)(xiang)分(fen)離。這(zhe)初步解釋了 DCP5 能夠通過(guo)凝(ning)聚(ju)(ju)(ju)響應高(gao)滲(shen)脅迫(po)的(de)原(yuan)因。

圖1 滲透脅(xie)迫誘導DCP5發生(sheng)迅速可逆的凝聚

　　接下來(lai)，研(yan)究(jiu)人(ren)員繼續研(yan)究(jiu) DCP5 蛋(dan)(dan)(dan)白(bai)感知(zhi)分子(zi)擁(yong)擠(ji)并(bing)發(fa)生(sheng)(sheng)相(xiang)分離的(de)(de)(de)分子(zi)機制。研(yan)究(jiu)表(biao)明(ming)(ming)，DCP5 的(de)(de)(de)相(xiang)分離與(yu)其(qi)分子(zi)內部的(de)(de)(de)一段固有無序區(qu)(qu) (intrinsically disordered region, IDR) 高度相(xiang)關。當該(gai)(gai)區(qu)(qu)域(yu)(yu)被(bei)刪除后，DCP5 的(de)(de)(de)凝聚現(xian)象(xiang)完全(quan)消失。進(jin)一步研(yan)究(jiu)表(biao)明(ming)(ming)，該(gai)(gai) IDR 區(qu)(qu)域(yu)(yu)能(neng)(neng)通(tong)過(guo)構(gou)象(xiang)變化(hua)(hua)感知(zhi)細胞(bao)內部分子(zi)擁(yong)擠(ji)程度的(de)(de)(de)改變。有趣(qu)的(de)(de)(de)是，該(gai)(gai) IDR 區(qu)(qu)域(yu)(yu)僅存在(zai)(zai)于陸(lu)地植(zhi)物及其(qi)近親的(de)(de)(de) DCP5 同(tong)源(yuan)蛋(dan)(dan)(dan)白(bai)中(zhong)，這(zhe)也與(yu)來(lai)自酵母(mu)、低等藻類(lei)及動物的(de)(de)(de) DCP5 同(tong)源(yuan)蛋(dan)(dan)(dan)白(bai)不具(ju)備響應(ying)滲透脅(xie)迫并(bing)發(fa)生(sheng)(sheng)相(xiang)分離的(de)(de)(de)觀察結(jie)果(guo)一致。更重要(yao)的(de)(de)(de)是，陸(lu)地植(zhi)物 DCP5 的(de)(de)(de) IDR 區(qu)(qu)域(yu)(yu)富含疏(shu)水(shui)性側鏈氨基酸，這(zhe)些(xie)氨基酸則能(neng)(neng)通(tong)過(guo)多價疏(shu)水(shui)作用(yong)介導 DCP5 發(fa)生(sheng)(sheng)相(xiang)分離。這(zhe)些(xie)結(jie)果(guo)充分說明(ming)(ming)，陸(lu)地植(zhi)物 DCP5 通(tong)過(guo)由 IDR 構(gou)成(cheng)(cheng)的(de)(de)(de)分子(zi)內擁(yong)擠(ji)感受器(qi) (intramolecular crowding sensor, ICS) 實現(xian)對滲透脅(xie)迫的(de)(de)(de)感知(zhi)并(bing)引發(fa)相(xiang)分離。同(tong)時，也暗示類(lei)似于 DCP5 ICS 形成(cheng)(cheng)這(zhe)樣(yang)的(de)(de)(de)分子(zi)進(jin)化(hua)(hua)事件很可(ke)能(neng)(neng)在(zai)(zai)陸(lu)地植(zhi)物祖先(xian)適應(ying)干燥的(de)(de)(de)陸(lu)生(sheng)(sheng)環境過(guo)程中(zhong)發(fa)揮重要(yao)作用(yong)。

　　成(cheng)分(fen)分(fen)析研究表(biao)明，DCP5 凝聚體(ti)富(fu)含 RNA 結(jie)(jie)合蛋(dan)白(bai)以及翻(fan)(fan)譯(yi)起始(shi)因子(zi)(zi)，并可(ke)通過(guo) DCP5 與多聚腺苷酸結(jie)(jie)合蛋(dan)白(bai) PAB 的(de)互(hu)作招(zhao)募(mu)大量 mRNA，組成(cheng)上符合應(ying)激顆粒(li) (stress granule, SG) 的(de)特征(zheng)，因此被命名(ming)為 “DCP5-enriched osmotic stress granule (DOSG)”。伴隨著(zhu)對 mRNA 和翻(fan)(fan)譯(yi)起始(shi)因子(zi)(zi)的(de)招(zhao)募(mu)，以及 DCP5 自身所具有的(de)翻(fan)(fan)譯(yi)調(diao)控功能(neng)，DOSG 的(de)裝配顯(xian)著(zhu)地(di)改變了(le)眾多植物(wu)(wu)基因的(de)翻(fan)(fan)譯(yi)效(xiao)率。同(tong)時，由于部分(fen)轉(zhuan)錄因子(zi)(zi)及核質轉(zhuan)運蛋(dan)白(bai)也(ye)會(hui)被 DOSG 招(zhao)募(mu)，植物(wu)(wu)轉(zhuan)錄組也(ye)會(hui)因此受(shou)到影響。當 DCP5 缺(que)失后(hou)，植物(wu)(wu)表(biao)現出滲透脅(xie)(xie)迫(po)(po)敏感的(de)表(biao)型，且無法被缺(que)失 ICS 的(de) DCP5 突變蛋(dan)白(bai)(無法形成(cheng)DOSG)完(wan)全回補。這些結(jie)(jie)果說明通過(guo)相分(fen)離和 DOSG 裝配，DCP5 在感知滲透脅(xie)(xie)迫(po)(po)的(de)同(tong)時，也(ye)直接介導(dao)了(le)翻(fan)(fan)譯(yi)和轉(zhuan)錄水平上的(de)脅(xie)(xie)迫(po)(po)應(ying)答(da)，使植物(wu)(wu)能(neng)夠(gou)迅(xun)速適應(ying)脅(xie)(xie)迫(po)(po)環境。

圖2 DCP5介(jie)導的滲(shen)透脅迫(po)感知與適應機制(zhi)示意圖

　　綜(zong)上所述，團隊在該研究(jiu)中(zhong)發現(xian)(xian)了(le)(le)分(fen)子擁擠敏感蛋白 DCP5 可作為(wei)多(duo)功(gong)能的(de)(de)(de)(de)植(zhi)物滲(shen)(shen)透(tou)感受器 (osmosensor)，通過(guo)相分(fen)離介(jie)導(dao)一個細胞質中(zhong)滲(shen)(shen)透(tou)脅迫感知(zhi)(zhi)與適(shi)(shi)應(ying)(ying)的(de)(de)(de)(de)全(quan)新機制(zhi)。該機制(zhi)的(de)(de)(de)(de)發現(xian)(xian)證實了(le)(le)細胞滲(shen)(shen)透(tou)壓感知(zhi)(zhi)可在細胞內部非膜結構實現(xian)(xian)的(de)(de)(de)(de)猜想。與經(jing)典的(de)(de)(de)(de)由信號轉(zhuan)導(dao)過(guo)程實現(xian)(xian)的(de)(de)(de)(de)滲(shen)(shen)透(tou)脅迫應(ying)(ying)答途徑不(bu)同，DCP5 在感知(zhi)(zhi)滲(shen)(shen)透(tou)脅迫的(de)(de)(de)(de)同時(shi)直接實現(xian)(xian)了(le)(le)脅迫應(ying)(ying)答，無需額外的(de)(de)(de)(de)信使分(fen)子參與，因而更具時(shi)效性。而由 DOSG 裝(zhuang)配(pei)引發的(de)(de)(de)(de)翻譯(yi)調控也(ye)代表(biao)了(le)(le)植(zhi)物滲(shen)(shen)透(tou)脅迫適(shi)(shi)應(ying)(ying)過(guo)程中(zhong)的(de)(de)(de)(de)一個新層(ceng)次。此外，該研究(jiu)也(ye)為(wei)蛋白無序區作為(wei)胞內環境理化性質感受器的(de)(de)(de)(de)觀點提供了(le)(le)重要的(de)(de)(de)(de)實驗證據(ju)。

　　南(nan)方(fang)科(ke)技(ji)大(da)(da)學(xue)(xue)為(wei)論(lun)文第(di)一單位。南(nan)方(fang)科(ke)技(ji)大(da)(da)學(xue)(xue)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)助理(li)教(jiao)授(shou)王振(zhen)宇為(wei)論(lun)文第(di)一作(zuo)者，郭紅(hong)衛為(wei)論(lun)文通(tong)訊作(zuo)者。南(nan)方(fang)科(ke)技(ji)大(da)(da)學(xue)(xue)博士(shi)(shi)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)生(sheng)楊秋華、研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)助理(li)張(zhang)丹、碩士(shi)(shi)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)生(sheng)盧遠怡、高級工程師王益川、博士(shi)(shi)后潘亞婕、博士(shi)(shi)后裘喻平、研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)助理(li)教(jiao)授(shou)嚴維、研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)學(xue)(xue)者肖志娜、碩士(shi)(shi)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)生(sheng)孫(sun)瑞(rui)雪、研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)副(fu)教(jiao)授(shou)李文陽、副(fu)教(jiao)授(shou)黃(huang)鴻達以及(ji)中(zhong)國(guo)科(ke)學(xue)(xue)院深(shen)圳先進技(ji)術(shu)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)所(suo)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)員(yuan)門涌帆均為(wei)該(gai)項(xiang)研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)做出(chu)了重要(yao)貢(gong)獻。該(gai)工作(zuo)獲(huo)得(de)了國(guo)家自(zi)(zi)然科(ke)學(xue)(xue)基金項(xiang)目(mu)、科(ke)技(ji)部重點(dian)研(yan)(yan)發計劃項(xiang)目(mu)、深(shen)圳市重點(dian)實驗(yan)室組建項(xiang)目(mu)、深(shen)圳市高層次人才團隊項(xiang)目(mu)、中(zhong)國(guo)農(nong)業(ye)科(ke)學(xue)(xue)院深(shen)圳農(nong)業(ye)基因組研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)所(suo)嶺(ling)南(nan)現代農(nong)業(ye)科(ke)學(xue)(xue)與(yu)技(ji)術(shu)廣(guang)東省實驗(yan)室深(shen)圳分中(zhong)心自(zi)(zi)主立項(xiang)科(ke)研(yan)(yan)項(xiang)目(mu)及(ji)新基石研(yan)(yan)究(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)(jiu)員(yuan)項(xiang)目(mu)的支(zhi)持(chi)。

　　論文鏈接：//www.science.org/doi/10.1126/science.adk9067